Ipswich Town F.C. a fost înființată ca echipă de amatori în 1878 și se numea "Ipswich A.F.C.". Clubul a jucat o mulțime de meciuri în zona locală și a câștigat mai multe competiții de cupă. În 1936, a devenit un club profesionist și s-a alăturat unei ligi numite "Southern League", pe care a câștigat-o în primul sezon. În 1938, au fost aleși să se alăture Ligii de Fotbal și au jucat în "Divizia Trei (Sud)" până la sfârșitul sezonului 1954, când au fost promovați în "Divizia Doi".
În 1961, Ipswich Town și-a câștigat divizia și a fost promovată în cel mai înalt nivel al fotbalului englez, "Division One". Clubul a continuat să câștige această divizie și în sezonul următor. Acest lucru le-a permis să joace în competiția europeană de fotbal, Cupa Europeană, în sezonul următor. Doi ani mai târziu,au fost trimiși înapoi în "Division Two", unde au rămas timp de patru ani înainte de a fi promovați din nou în "Division One", în 1968. La scurt timp după aceea, Bobby Robson a devenit managerul clubului și i-a condus spre succese atât în fotbalul englezesc, cât și în cel european. În 1978, Ipswich a câștigat Cupa Angliei pe stadionul Wembley, învingând Arsenal F.C. cu 1-0. Un nou succes a venit în 1981, când Ipswich a învins echipa olandeză AZ Alkmaar.
Bobby Robson a fost solicitat să devină manager al echipei naționale de fotbal a Angliei în 1982, așa că a părăsit clubul. Ipswich nu s-a descurcat bine în sezoanele următoare și a fost retrogradată în "Division Two" în 1986. Au rămas aici până în 1993, când au câștigat divizia și au promovat în noua Premier League engleză. Au urmat două sezoane slabe, inclusiv o înfrângere cu 9-0 în fața lui Manchester United, încă cea mai mare înfrângere din istoria Premier League. În 1995, Ipswich a retrogradat din nou și a rămas în divizia a doua a fotbalului englez până când a promovat în 2000, după ce a învins-o pe Barnsley în play-off pe Wembley cu 4-2.
În primul lor sezon în Premier League, Ipswich a terminat pe locul cinci, ceea ce înseamnă că s-au calificat pentru a juca în Cupa UEFA în sezonul următor. Deși clubul a jucat bine în competiția europeană, în Premier League a fost slab. Au terminat pe ultimul loc și au fost retrogradați în Division One, numită acum Football League Championship. Ipswich a retrogradat în Liga 1 după sezonul 18/19, terminând pe ultimul loc în campionat.