Bonham Carter nu a primit nicio pregătire formală în domeniul actoriei. În 1979, a câștigat un concurs național de scriere și a folosit premiul în bani pentru a-și plăti intrarea în directorul de actori "Spotlight". Și-a făcut prima apariție la vârsta de 16 ani, într-o reclamă de televiziune. De asemenea, a avut un rol minor într-un film de televiziune, A Pattern of Roses, în 1983. Primul ei rol principal a fost în Lady Jane în 1984, care a primit recenzii mixte. A jucat rolul reginei Angliei când a fost distribuită în rolul Annei Boleyn în miniseria ITV1, Henry VIII. A fost limitată în actorie deoarece era însărcinată cu primul ei copil în momentul filmărilor.
Performanța ei a fost în A Room with a View, în 1985, când a jucat rolul lui Lucy Honeychurch. Carter a apărut, de asemenea, în episoadele serialului Miami Vice ca interes amoros al lui Don Johnson în sezonul 1986-87. A dat o audiție pentru rolul lui Nancy Spungen în Sid and Nancy în 1986, dar a pierdut rolul în favoarea lui Chloe Webb. Aceste roluri timpurii au făcut-o să fie catalogată drept "regina corsetului" și "trandafirul englez". Și-a extins gama de interpretare în filme mai recente, precum Fight Club, Wallace & Gromit: The Curse of the Were-Rabbit, și în filmele lui Tim Burton Charlie and the Chocolate Factory, Corpse Bride, Big Fish și Sweeney Todd.
Bonham Carter a interpretat-o pe Bellatrix Lestrange în Harry Potter și Ordinul Phoenix, Harry Potter și Prințul Semipurpuriu și Harry Potter și Talismanele Morții, părțile 1 și 2. Ea a primit recenzii bune în rolul Lestrange, fiind descrisă ca fiind un "talent strălucitor, dar subutilizat". Apoi a interpretat-o pe doamna Lovett în Sweeney Todd, care a fost lansat tot în 2007.
În mai 2006, Bonham Carter și-a lansat propria linie de modă numită "The Pantaloonies", împreună cu designerul de costume de baie Samantha Sage. Prima colecție se numește "Bloomin' Bloomers" și este o selecție în stil victorian de camisole, șepci și bluze. Cele două lucrează acum la blugii personalizați Pantaloonies, pe care Carter îi descrie ca fiind "un fel de album de amintiri pe fund".
Carter plănuiește să revină în West End cu o apariție în "Rubenstein's Kiss". Cu toate acestea, piesa a fost amânată din cauza programului ei încărcat. Producția trebuia să aibă premiera în noiembrie 2004, dar a fost amânată. În septembrie 2008, regizorul "Wild Target", Johnathan Lynn, a confirmat că Carter a renunțat la filmul său din cauza dificultăților de filmare. El a continuat apoi să spună că ea s-a alăturat distribuției filmului lui Tim Burton din 2010, Alice în Țara Minunilor, unde a interpretat-o pe Regina Roșie. În acel film, ea a jucat alături de actorii Johnny Depp, Anne Hathaway, Christopher Lee și Alan Rickman. Bonham Carter și Hathaway au interpretat două surori care se duelează, Reginele Roșie și Albă.
La începutul anului 2009, Bonham Carter a fost desemnată de ziarul The Times drept una dintre cele mai bune 10 actrițe britanice din toate timpurile. Ea a apărut pe listă alături de alte actrițe britanice: Julie Andrews, Helen Mirren, Judi Dench și Audrey Hepburn.
Bonham Carter a interpretat-o pe cunoscuta scriitoare Enid Blyton în filmul biografic BBC4 TV, Enid, care prezintă viața autoarei. Acest film a fost difuzat pe 16 noiembrie 2009. Carter a jucat alături de Matthew Macfadyen și Denis Lawson.