Primii coloniști au sosit în iarna anului 1836 din Harris County, Georgia. Liderul acestor coloniști a fost judecătorul John J. Harper. Aceștia doreau să construiască un oraș care să fie centrul religios și educațional al acestei zone.
Auburn a fost menționat oficial pentru prima dată la 2 februarie 1839. La acea vreme, avea o suprafață de 2 mile pătrate (5,2 kilometri pătrați). Până la acea dată, au fost construite biserici metodiste și baptiste, precum și o școală. La mijlocul anilor 1840, pe lângă școala primară, au fost înființate diferite academii pentru băieți și fete. Până în 1858, din cei aproximativ 1.000 de locuitori liberi din Auburn, aproximativ 500 erau studenți.
În 1856, legislativul de stat a permis construirea unui colegiu metodist, East Alabama Male College, în Auburn. Acest colegiu, în prezent Universitatea Auburn, și-a deschis porțile în 1859. Acesta oferea o educație clasică și liberală.
Odată cu declanșarea Războiului Civil în 1861, Auburn s-a golit rapid. Toate școlile și majoritatea întreprinderilor s-au închis. În Auburn a fost amplasat un spital pentru soldații confederați texani.
După Războiul Civil, Auburn a intrat într-o lungă depresiune. Școlile publice nu s-au redeschis decât la mijlocul anilor 1870. Majoritatea afacerilor au rămas închise. O serie de incendii în anii 1860 și 1870 au mistuit centrul orașului. East Alabama Male College a fost predat statului în 1872.
În 1892, colegiul a devenit primul colegiu de patru ani din Alabama în care femeile au voie să studieze. Acest lucru, combinat cu noi afaceri de finanțare, a permis orașului să înceapă să se extindă din nou. Până în 1910, populația din Auburn a revenit la nivelul de dinainte de război. Campionatele Conferinței SIAA câștigate de echipa de fotbal a colegiului Auburn au adus atenție și sprijin pentru Auburn. Aceasta a ajutat la umplerea cuferelor orașului.
Banii au început să curgă din nou în Auburn odată cu intrarea Americii în cel de-al Doilea Război Mondial. Campusul Auburn a fost transformat într-un teren de antrenament pentru specialiștii tehnici din cadrul forțelor armate. După război, Auburn a fost inundat de soldați care se întorceau la școală cu ajutorul G.I. Bill.
Datorită acestei creșteri a numărului de studenți, Auburn a început o perioadă de creștere care a durat până în anii 1950 și 1960. Auburn a crescut în afara granițelor inițiale ale orașului. Auburn a crescut până la o suprafață de aproape 24 de mile pătrate (62 de kilometri pătrați). În 1957, a început construcția autostrăzii Interstate 85. Aceasta a legat Auburn de marile orașe ale statului. Aceasta a permis Universității Auburn să programeze mai multe meciuri de fotbal acasă în Auburn. De asemenea, a impulsionat sectorul turistic din Auburn.
Creșterea a încetinit într-o oarecare măsură în anii 1970. O serie de reduceri bugetare a arătat clar că concentrarea economică a orașului Auburn asupra Universității Auburn a pus orașul într-o poziție proastă.
O serie de rapoarte din anii 1980 și 1990 au plasat sistemul de învățământ public din Auburn printre cele mai bune din stat. Între 1980 și 2003, populația din Auburn a crescut cu 65%. Economia orașului Auburn s-a extins cu 220%. Odată cu creșterea au apărut și problemele legate de extinderea urbană. Aceasta a devenit principala problemă politică în Auburn la începutul secolului XXI.
