După ce s-a mutat la Los Angeles, Whedon a obținut primul său loc de muncă de scenarist în serialul de televiziune Roseanne. După ce a lucrat la scenarii de film timp de câțiva ani, s-a întors la televiziune, unde a creat trei seriale. Joss a avut câteva cameo-uri (scurte apariții "amuzante") în serialele Buffy, Angel și Firefly. A apărut, de asemenea, într-un episod din Veronica Mars.
S-a spus despre Whedon că este primul scenarist de televiziune din a treia generație din lume. Tatăl său este Tom Whedon, scenarist la The Electric Company în anii 1970 și la The Golden Girls în anii 1980. Bunicul său este John Whedon, scenarist pentru The Donna Reed Show în anii 1950. Fratele său, Zack Whedon, este scenarist în serialul Deadwood de la HBO.
Buffy Vampire Slayer
Filmul Buffy the Vampire Slayer, realizat de regizorul Fran Rubel Kuzui după un scenariu al lui Whedon, nu a fost bine primit de critici și de public. Ani mai târziu, Whedon i-a reluat ideea și a transformat-o într-un serial de televiziune de mare succes, numit tot Buffy Vampire Slayer.
Episodul "Hush" (scris de Whedon) a primit o nominalizare la Premiul Emmy pentru cel mai bun scenariu într-un serial dramatic în 2000. Un alt episod care a primit o nominalizare la premiile Emmy a fost "Once More, With Feeling", scris și regizat de Whedon. Acesta a fost un episod muzical, în care actorii cântau și dansau.
Serialul a fost difuzat pe rețeaua WB timp de cinci sezoane, apoi s-a mutat la UPN pentru ultimele două sezoane. A fost primul serial din istoria televiziunii care a schimbat rețelele între sezoane fără a fi anulat și apoi preluat de o altă rețea. Deși Buffy a fost difuzat inițial lunea la ora 21:00, de la mijlocul celui de-al doilea sezon a fost difuzat marțea la ora 20:00. În episodul muzical, Buffy face comentariul: "Dawn are probleme. Trebuie să fie marți".
Angel
Angel a fost un spin-off al serialului Buffy Vampire Slayer. Serialul a fost numit după iubitul vampir cu suflet al lui Buffy. A fost creat de Whedon și David Greenwalt. Tim Minear a ajutat și el uneori. Difuzat pentru prima dată în septembrie 1999 la WB, serialul a fost difuzat după Buffy, în serile de marți. Când Buffy a schimbat postul de televiziune în 2001, Angel a fost difuzat în mai multe intervale orare diferite. Ultimul episod al serialului a fost urmărit de mai mulți oameni decât ultimul episod din Buffy. Joss Whedon a jucat pentru scurt timp în serial ca personajul "Numfar" în cel de-al doilea sezon. WB a anulat serialul în mai 2004, în timp ce se afla în cel de-al cincilea sezon. Cum Whedon nu plănuise să încheie Angel, a trebuit să schimbe povestea și finalul atât al ultimului sezon, cât și al serialului.
Licurici
Serialul Firefly nu a decurs fără probleme. Fox l-a anulat în 2002, după ce a difuzat doar 11 din cele 14 episoade și le-a difuzat în afara ordinii. Pilotul original de două ore a fost ultimul episod difuzat. Contractul cu Fox nu a permis ca serialul să fie difuzat de o altă rețea. Din cauza modului în care Fox a tratat Firefly, Whedon a declarat că nu va mai lucra cu Fox, sub nicio formă.
Whedon scrisese un scenariu de film despre seria Firefly pentru studiourile Universal. Când serialul de televiziune a apărut pe DVD, vânzările DVD-ului au fost suficient de bune pentru a se asigura că filmul va putea fi produs. La începutul anului 2004, Whedon a declarat că filmul Firefly a fost acceptat de Universal, iar filmările au început în iulie 2004. Filmul, numit Serenity, a ajuns în cinematografele din Statele Unite la 30 septembrie 2005. A fost apreciat de critici și de fani, dar nu a făcut prea mulți bani în cinematografe.
Casa de păpuși
Deși Whedon a declarat că nu va mai lucra cu Fox, la 1 noiembrie 2007 s-a anunțat că acest lucru s-a schimbat. Whedon a fost angajat să creeze șapte episoade dintr-un nou serial numit Dollhouse, cu Eliza Dushku în rolul principal. Dushku și Whedon au mai lucrat împreună în Buffy. Serialul este despre oameni cărora li se introduc în minte amintiri, abilități și chiar personalități complete pentru slujbe speciale. După treabă, mințile lor sunt șterse până la următoarea treabă. Dollhouse spune povestea personajului lui Dushku, Echo, pe măsură ce începe să-și amintească lucruri despre ea, chiar dacă mintea ei este constant ștearsă. Serialul este despre încercarea ei de a afla cine este cu adevărat.
Dollhouse a fost difuzat pentru prima dată pe 13 februarie 2009.